Везде, где есть жизнь, есть вирусы. Водная среда, занимающая бóльшую часть нашей планеты, в которой сосуществует огромное число различных организмов, создает прекрасные условия и для жизни вирусов. В водных экосистемах вирусы атакуют все живые организмы – от бактерий до китов. Оставим за рамками рассмотрения вирусы крупных организмов и останемся в микромире – в мире микроскопических организмов, которые являются основой пищевых цепей и, как выясняется, многих глобальных процессов
Первая информация о количестве вирусных частиц в водных экосистемах, потрясшая исследователей, была получена в 1989 г. (Bergh et al., 1989). Материал из проб морской воды был осажден центрифугированием прямо на сеточки с пленкой-подложкой и исследован в трансмиссионном (просвечивающем) электронном микроскопе. В одном миллилитре оказалось до 2,5 × 108 вирусных частиц, представленных в основном фагами с характерной морфологией (капсид-отросток, или голова-хвост), что в 103—107 раз превышало концентрацию фагов, определенную путем традиционного высева проб на бактериальный газон (метод бляшек). Разница на порядки объясняется тем, что не все бактерии культивируются, и не все вирусы-фаги инфицируют именно бактерии.
 |
На современной схеме
глобального круговорота органического вещества и биогенных элементов в водных
экосистемах важное место занимает «вириопланктон»,
под которым подразумевается вся совокупность вирусов
одноклеточных водных организмов, включая бактериофаги
– вирусы бактерий, цианофаги – вирусы
цианобактерий, вирусы архей, альговирусы, поражающие эукариотические
одноклеточные водоросли, вирусы протозоа, поражающие простейших, таких как
амебы и жгутиковые и вириофаги (вирусы вирусов). Как видно из схемы,
вириопланктон влияет сразу на многие биогеохимические и экологические процессы
в различных звеньях экосистемы. По: (Wommack &Colwell, 2000)
|
Дальнейшие работы дали ошеломляющие результаты. Оказалось, что вирусы – самые многочисленные «организмы» океанов. Если поставить все 1030 вирусных частиц, обитающих в Мировом океане, в цепочку, то она растянется на 60 галактик(!) (Suttle, 2007). Они содержат около 200 мегатонн углерода (Suttle, 2013).
Ясно, что такой объект водных экосистем нельзя оставлять без внимания. И это не «просто биомасса».
Ясно, что такой объект водных экосистем нельзя оставлять без внимания. И это не «просто биомасса».
Бактериофаги
в глобальном круговороте
В следующем после открытия водных вирусов году появились результаты исследований, проведенных во время весеннего развития водорослей и питающихся бактериями флагеллят (Bratbak et al., 1990). Оказалось, что концентрация вирусных частиц во время весеннего цветения меняется, достигая максимума в конце развития диатомей, когда в слизи отмерших или прекративших деление клеток наблюдается самое большое число бактерий и вирусов. Эти наблюдения позволили авторам сделать предположение, что вирусы являются активными участниками микробиальной пищевой сети в качестве агентов, приводящих к лизису бактерий, тем самым, выводя часть бактериальной продукции из пищевой цепи «хищник-жертва», в данном случае – «флагелляты–бактерии».
Вирусы (от лат. virus – «яд») формируют отдельный домен наряду с тремя другими «клеточными» доменами – бактериями, археями и эукариотами. В нем 7 порядков, включающих 29 семейств, и дополнительно 82 семейства, не отнесенных к каким-либо порядкам, и этот список пополняется.Не будем спорить, живые они или не живые, просто они живут в особой окружающей среде – в живой клетке. Так же как рыба не может жить без воды, вирусы не могут жить без клетки. Но рыба без воды погибает, а вирусам клетка нужна только для размножения, вне клетки они могут сохраняться как угодно долго, то есть, вирусы даже более жизнеспособны, чем другие организмы!
Определение роли бактериофагов в водных экосистемах привело к существенному пересмотру представления о глобальном круговороте биогенных элементов. Раньше считалось, что гетеротрофные бактерии делают свое «гетеротрофное дело», расщепляя остатки органических веществ отмерших организмов и вращая по бактериальной петле циклы азота, углерода и других биогенных элементов. Введение в систему бактериофагов, активно и массово лизирующих бактерии, изменило эту схему.
Во-первых, удаление из экосистемы части бактерий, уничтоженной фагами, уменьшает интенсивность перевода нерастворимого (взвешенного в водной толще и осаждающегося на дно) биогенного вещества (различных частиц, отмерших организмов и др.) – в растворенное (расщепленное, гидролизованное). Таким образом фаги нарушают классическую пищевую цепь. Этот процесс был назван вирусным шунтом (Wilheln, Suttle 1999). По оценкам авторов, через этот шунт может проходить до четверти первичной продукции углерода океана.
Во-первых, удаление из экосистемы части бактерий, уничтоженной фагами, уменьшает интенсивность перевода нерастворимого (взвешенного в водной толще и осаждающегося на дно) биогенного вещества (различных частиц, отмерших организмов и др.) – в растворенное (расщепленное, гидролизованное). Таким образом фаги нарушают классическую пищевую цепь. Этот процесс был назван вирусным шунтом (Wilheln, Suttle 1999). По оценкам авторов, через этот шунт может проходить до четверти первичной продукции углерода океана.
Во-вторых, разрушение бактерий приводит к высвобождению из них органических веществ, за увеличением концентрации которых в среде следует изменение сообщества других микроскопических организмов – микроводорослей. Одни из них ответят на это активным ростом, «цветением», другие будут угнетены.
Понимание этих последствий привело к пересмотру не только схемы глобального круговорота органического вещества и биогенных элементов, но и структурно-функциональной организации водных экосистем в целом. Было введено понятие вириопланктон (Wommack, Colwell, 2000).
Согласно новой схеме глобального круговорота органического вещества и биогенных элементов водных экосистем вириопланктон влияет на многие биогеохимические и экологические процессы, включая цикл питания, дыхания и распределение веществ в различных звеньях экосистемы.
Понимание этих последствий привело к пересмотру не только схемы глобального круговорота органического вещества и биогенных элементов, но и структурно-функциональной организации водных экосистем в целом. Было введено понятие вириопланктон (Wommack, Colwell, 2000).
Согласно новой схеме глобального круговорота органического вещества и биогенных элементов водных экосистем вириопланктон влияет на многие биогеохимические и экологические процессы, включая цикл питания, дыхания и распределение веществ в различных звеньях экосистемы.
 |
Роль бактерифагов в глобальных циклах
вещества и энергии была впервые отмечена выдающимся российским ученым
академиком В. И. Вернадским, еще в 1927 г. опубликовавшим в журнале «Природа» свою
пионерную работу «Бактериофаг и скрорость передачи жизни в биосфере». По: (В.
И. Вернадский, Киiв: НАН Украiни, 2011.Том 4. Книга 1, с. 392)
|
В-третьих, морфологическое разнообразие бактериофагов в водных экосистемах велико, эта «армия» может избирательно поражать различных хозяев, приводя к изменению их соотношения в сообществах водных экосистем.
Количественная мультитрофическая модель, созданная авторским коллективом океанологов и математиков описывает влияние морских вирусов на микробиальные пищевые сети и процессы, проходящие в экосистемах. Согласно этой модели водные экосистемы, содержащие вирусы, будут иметь усиленный круговорот органического вещества, уменьшенный перенос этого веще
Количественная мультитрофическая модель, созданная авторским коллективом океанологов и математиков описывает влияние морских вирусов на микробиальные пищевые сети и процессы, проходящие в экосистемах. Согласно этой модели водные экосистемы, содержащие вирусы, будут иметь усиленный круговорот органического вещества, уменьшенный перенос этого веще
Цианофаги
– особый случай?
Цианобактерии (синезеленые водоросли), хотя и относятся к домену Bacteria, благодаря способности к фотосинтезу играют иную нежели гетеротрофные бактерии роль в водных экосистемах. Это одни из самых древних организмов. Они доминировали на ранних стадиях эволюции биосферы Земли и определяли биогеохимические циклы. Их бурное развитие вызвало изменение атмосферы, обогатило ее кислородом, что сделало возможным появление других организмов и направило эволюцию биосферы нашей планеты. Можно предположить, что цианофагов тогда еще не было.
Вирус морской диатомеи Chaetoceros debilis CdebDNAV – сохраняет инфекционность при широком диапазоне температур (от 20°С до -196°С) без добавления криопротекторов (Nagasaki, 2008).
Вирусы токсичной красной водоросли Heterosigma akashiwo сохраняют литическую активность в донных отложениях (Lawrence, 2002).
Цианофаги могут сохраняться в осадках до 100 лет (Suttle, 2000).
Гигантский вирус амеб Pithovirus sibericum – выделен из вечной мерзлоты возрастом 30 тыс. лет (Legendre et al., 2014)
И сегодня среди цианобактерий есть экстремофилы – виды, прекрасно существующие в горячих источниках, жарких пустынях, а также арктических и антарктических условиях. Если у таких видов есть цианофаги, то насколько они, эти цианофаги, уникальны?
В современных морских и пресноводных водоемах цианобактерии многочисленны и разнообразны: они обитают в водной толще, на дне, на водной растительности и различных субстратах. За цианобактериями закрепилась «дурная слава» – их бурное цветение делает водоемы неприглядными, а цианотоксины, выделяемые некоторыми видами, делают воду непригодной для питья, а некоторые из них – смертельно опасны. Возможно ли получение биопрепаратов на основе цианофагов, применение которых решило бы эти проблемы? Насколько хорошо изучены цианофаги?
Активное изучение цианофагов началось в 60-х гг. прошлого века. Сравнивая данные детальных наблюдений за развитием чистых альгокультур цианобактерий и других водорослей в лабораторных условиях и водорослей в природе Роберт В. Краусс (Robert W. Krauss) задумался над вопросом, почему лабораторные культуры могут месяцами сохранять жизнеспособность при низкой освещенности и скудном питании, а в природе «цветение» водорослей быстро прекращается даже в стабильных условиях окружающей среды? В 1960 г. на совещании, посвященном проблемам водоснабжения мегаполисов, он высказал предположение, что причиной быстрого разрушения водорослей могут быть «другие организмы» – фаги или сходные с ними вирусы (Krauss, 1961).
В современных морских и пресноводных водоемах цианобактерии многочисленны и разнообразны: они обитают в водной толще, на дне, на водной растительности и различных субстратах. За цианобактериями закрепилась «дурная слава» – их бурное цветение делает водоемы неприглядными, а цианотоксины, выделяемые некоторыми видами, делают воду непригодной для питья, а некоторые из них – смертельно опасны. Возможно ли получение биопрепаратов на основе цианофагов, применение которых решило бы эти проблемы? Насколько хорошо изучены цианофаги?
Активное изучение цианофагов началось в 60-х гг. прошлого века. Сравнивая данные детальных наблюдений за развитием чистых альгокультур цианобактерий и других водорослей в лабораторных условиях и водорослей в природе Роберт В. Краусс (Robert W. Krauss) задумался над вопросом, почему лабораторные культуры могут месяцами сохранять жизнеспособность при низкой освещенности и скудном питании, а в природе «цветение» водорослей быстро прекращается даже в стабильных условиях окружающей среды? В 1960 г. на совещании, посвященном проблемам водоснабжения мегаполисов, он высказал предположение, что причиной быстрого разрушения водорослей могут быть «другие организмы» – фаги или сходные с ними вирусы (Krauss, 1961).
 |
Зона на теле губки, пораженная
цианобактериями (вверху). Фото И. Ханаева
(ЛИН СО РАН). На электронных микрофотографиях представлены примеры «хвостатых»
бактериофагов семейства Myoviridae с сократительным хвостовым отростком (внизу).
|
Поскольку пресноводные нитчатые цианобактерии легко культивируются, именно из них и были выделены первые цианофаги – вирусные частицы в форме икосаэдра без хвоста диаметром 66 нм, о чем последовало короткое сообщение в Science (Safferman, Morris, 1963). Ими были инфицированы нитчатые цианобактерии Lyngbya, Plectonema и Phormidium. За последующие десять лет были выявлены фаги у других цианобактерий, в том числе пикопланктоных (Synechococcus, Microcystis) и нитчатых, формирующих гетероцисты (Anabena, Nostoc). Пробы для исследования были получены, в основном, из сточных вод и очистных сооружений.
В настоящее время согласно Международной классификации и таксономии вирусов (ICTV) бактериофаги, в зависимости от типа нуклеиновой кислоты разделяют на ДНК- и РНК-содержащие, которые, в свою очередь, разделяются на семейства по морфологическим признакам.
Исторически исследования водных бактериофагов связаны со сточными водами, где обнаруживаются колифаги, – бактериофаги кишечной палочки. Но на самом деле задача гораздо шире – обнаружить разнообразные фаги, поражающие другие бактерии, а не только Escherichia coli, или новые неизвестные фаги с возможными новыми свойствами. Практически одновременно с введением понятия вириопланктона в морской среде, были начаты исследования бактериофагов в воде озера Байкал. Сначала были выявлены фаги, поражающие присутствующую в воде кишечную палочку (Дрюккер, Масленников, 1998), а с 2002 г. для определения морфологии бактериофагов стали использовать трансмиссионную электронную микроскопию.
В Байкале за рекордно долгий для пресноводных водоемов период существования, несмотря на климатические катаклизмы (а, может, и благодаря им) сформировалась уникальная биота, с большим видовым богатством и высоким уровнем эндемизма практически во всех группах организмов. Как оказалось, из десяти известных семейств ДНК-содержащих бактериофагов в Байкале обитают морфологически разнообразные представители девяти из них (Myoviridae, Podoviridae, Siphoviridae, Fuselloviridae, Inoviridae, Microviridae, Tectiviridae, Leviviridae, Rudiviridae). Кроме того, обнаружено и несколько морфотипов неизвестного систематического положения (Дрюккер, Дутова, 2006, 2009). Таким образом, огромное биоразнообразие, характерное для флоры и фауны озера Байкал, распространяется и на фаги.
Морские цианофаги были впервые выделены только в 1981 г. (Moisa et al., 1981), они инфицировали нитчатые и одиночные цианобактерии в Черном море. Сообщение об этом оставалось без внимания почти десять лет – до тех пор, пока не вышла работа, в которой было показано, что значительная часть цианобактерий в морях инфицирована вирусами (Proctor, Fuhrman, 1990). В дальнейшем выяснилось, что инфекционные цианофаги могут быть выделены прямо из морской воды и содержатся в ней в высоких концентрациях.
Например, в Мексиканском заливе число цианофагов, инфицирующих определенные культивируемые штаммы Synechococcus, может достигать одного миллиона в одном миллилитре. На долю этих цианофагов может приходиться 10 % всех обнаруженных в пробе воды вирусов, они имеют сезонную динамику, следуют за динамикой развития Synechococcus и активно атакуют хозяина, когда концентрация его клеток в среде достигает максимальных величин. Цианофаги обнаруживаются и в донных осадках, где они могут сохранять инфекционность более 100 лет, то есть осадки можно рассматривать как важный резервуар цианофагов, который может время от времени «обогащать» экосистему (Christon, 2000).
Интересно, что пресноводные и морские цианофаги родственны (Wilhelm et al., 2000). Морфологически цианофаги ничем особенно от бактериофагов не отличаются и относятся к тем же семействам – в основном, «хвостатым» отряда Caudovirales.
Например, в Мексиканском заливе число цианофагов, инфицирующих определенные культивируемые штаммы Synechococcus, может достигать одного миллиона в одном миллилитре. На долю этих цианофагов может приходиться 10 % всех обнаруженных в пробе воды вирусов, они имеют сезонную динамику, следуют за динамикой развития Synechococcus и активно атакуют хозяина, когда концентрация его клеток в среде достигает максимальных величин. Цианофаги обнаруживаются и в донных осадках, где они могут сохранять инфекционность более 100 лет, то есть осадки можно рассматривать как важный резервуар цианофагов, который может время от времени «обогащать» экосистему (Christon, 2000).
Интересно, что пресноводные и морские цианофаги родственны (Wilhelm et al., 2000). Морфологически цианофаги ничем особенно от бактериофагов не отличаются и относятся к тем же семействам – в основном, «хвостатым» отряда Caudovirales.
Вирусы
древнейших
Археи – это прокариоты, то есть, также как и бактерии, – «доядерные» организмы. По названию домена Arhaea видно, что их считают одними из древнейших организмов на Земле. Морфологически археи сходны с бактериями, а вот генетически, как недавно подтвердил анализ полных геномов представителей 92 филумов бактерий, 26 филумов архей и всех пяти супергрупп эукариотических организмов, археи ближе к эукариотам (Hug et al., 2016).
В гиперэкстремальных средах археи – это зачастую единственные живые организмы. Они как бы очерчивают границы биосферы, за пределами которых жизни нет. Отметим, что археи встречаются и в «мягких» условиях среды – в пищеварительном тракте людей и термитов, почвах и донных осадках (Pikuta et al., 2007).
Ферменты архей применяются в пищевой промышленности, так как могут работать при высоких температурах, а ДНК-полимераза археи Pyrococcus furiosus используется в ПЦР (полимеразной цепной реакции). Сами археи являются компонентом очистных сооружений, обеспечивая анаэробное разложение сточных вод; используются при обогащении руд ценных металлов. Ясно, что в промышленном производстве лизис архей вирусами – большая неприятность.
Для размножения «в неволе» археям требуются особые условия, большинство из них анаэробы, то есть кислород для них – яд, и культивировать в лабораторных условиях их удается не все и не всем. По этой причине изучение вирусов архей находится в самом начале. К настоящему времени выделено около 140 вирусов архей – это всего несколько процентов от числа известных вирусов (фагов) прокариот. Тем не менее, уже обнаружено много фактов, обращающих на себя внимание (Pina et al., 2011; Prangishvili, 2013; Pietila et al., 2014; Prangishvili et al., 2016).
Вирусы архей морфологически более разнообразны, чем бактериофаги. Помимо «обычных» хвостатых икосаэдров, среди вирусов архей есть сферические и линейные; ветереновидные, бутылко- и каплевидные, и даже уникальные, например, в форме лимона (Pietila et al., 2014). При этом, большинство вирусов архей из высокосоленых вод сходны по морфологии с бактериофагами и имеют с ними общих предков. В частности, по данным анализа геномов, электронной криомикроскопии и модельных реконструкций изображений, родственны хвостатые фаги архей и бактерий (Pietila et al., 2013). Другое дело – вирусы термофильных архей. Они имеют разнообразную и необычную морфологию, что свидетельствует об их независимом происхождении (Prangishvili, 2013).
В гиперэкстремальных средах археи – это зачастую единственные живые организмы. Они как бы очерчивают границы биосферы, за пределами которых жизни нет. Отметим, что археи встречаются и в «мягких» условиях среды – в пищеварительном тракте людей и термитов, почвах и донных осадках (Pikuta et al., 2007).
Ферменты архей применяются в пищевой промышленности, так как могут работать при высоких температурах, а ДНК-полимераза археи Pyrococcus furiosus используется в ПЦР (полимеразной цепной реакции). Сами археи являются компонентом очистных сооружений, обеспечивая анаэробное разложение сточных вод; используются при обогащении руд ценных металлов. Ясно, что в промышленном производстве лизис архей вирусами – большая неприятность.
Для размножения «в неволе» археям требуются особые условия, большинство из них анаэробы, то есть кислород для них – яд, и культивировать в лабораторных условиях их удается не все и не всем. По этой причине изучение вирусов архей находится в самом начале. К настоящему времени выделено около 140 вирусов архей – это всего несколько процентов от числа известных вирусов (фагов) прокариот. Тем не менее, уже обнаружено много фактов, обращающих на себя внимание (Pina et al., 2011; Prangishvili, 2013; Pietila et al., 2014; Prangishvili et al., 2016).
Вирусы архей морфологически более разнообразны, чем бактериофаги. Помимо «обычных» хвостатых икосаэдров, среди вирусов архей есть сферические и линейные; ветереновидные, бутылко- и каплевидные, и даже уникальные, например, в форме лимона (Pietila et al., 2014). При этом, большинство вирусов архей из высокосоленых вод сходны по морфологии с бактериофагами и имеют с ними общих предков. В частности, по данным анализа геномов, электронной криомикроскопии и модельных реконструкций изображений, родственны хвостатые фаги архей и бактерий (Pietila et al., 2013). Другое дело – вирусы термофильных архей. Они имеют разнообразную и необычную морфологию, что свидетельствует об их независимом происхождении (Prangishvili, 2013).
 |
Пикопланктонные цианобактерии, обитатели
водной толщи: а – флуоресцентная микроскопия; б – изолированные штаммы
пикопланктонных цианобактерий с различной окраской вследствие разного состава
фотосинтетических пигментов; в – сканирующая электронная микроскопия; г – штамм
Synechococcus sp., инфицированный цианофагами, с характерными бляшками лизиса.
|
Есть мнение, что природа генома и пути его репликации в клетке хозяина не являются самыми главными вопросами с точки зрения самого вируса (Abrescia et al., 2012). Для сохранения «генофонда» и выживания в экстремальных условиях, в которых обитают их хозяева, вирусам нужна надежная защита. И она была изобретена и многим вирусам пригодилась.
Структурные исследования вирусных капсидов показали, что бесхвостые икосаэдры, инфицирующие архей, бактерий и эукариот, имеют общего предка (Abrescia et al., 2012). Например, структурные сходства имеют белки оболочки нитчатых вирусов табачной мозаики, двух вирусов архей из рода Acidianus и вируса гепатита B. Несмотря на низкую гомологию аминокислотных последовательностей, белки вирусов архей могут иметь сходные элементы третичной структуры с вирусами других доменов (Dallas et al., 2014). А совсем недавно был описан нитевидный вирус гипертермофильной археи Pyrobaculum, который имеет уникальную среди ДНК-содержащих нитевидных вирусов структуру вириона. Его линейный геном заключен в трехслойный панцирь, состоящий из двух белковых слоев и дополнительной наружной оболочки. Вирион организован в виде суперспирали подобно вирусам Эбола и Марбург, но они являются РНК-содержащими (Rensen et al., 2016).
Таким образом, изучение вирусов архей дает новое представление о «мире вирусов», выявляя глубокие эволюционные взаимоотношения между вирусами, инфицирующими хозяев из всех трех доменов живых организмов. Обнаруженные сведения поддерживают гипотезу о том, что последний общий предок клеточных организмов инфицировался большим количеством разных вирусов (Pietila et al., 2014; Snyder et al., 2015).
Каждую секунду в океане происходит 1023 вирусных инфекций. Каждая инфекция имеет возможность для введения новой генетической информации в организм и в вирусное потомство, способствуя таким образом эволюции как сообществ хозяина, так и вирусов (Suttle, 2007). И хотя важность водных вирусов уже стала очевидной, на многие вопросы наука пока ответить не может.
В заключение приведу цитату из лекции одного известного морского биолога: «Если вам интересно, как функционирует планета, то сначала надо понять, что главное – это не киты, которые, конечно, важны. Главное – это микробная жизнь, которую мы не можем увидеть глазами» (Suttle, 2013).
Структурные исследования вирусных капсидов показали, что бесхвостые икосаэдры, инфицирующие архей, бактерий и эукариот, имеют общего предка (Abrescia et al., 2012). Например, структурные сходства имеют белки оболочки нитчатых вирусов табачной мозаики, двух вирусов архей из рода Acidianus и вируса гепатита B. Несмотря на низкую гомологию аминокислотных последовательностей, белки вирусов архей могут иметь сходные элементы третичной структуры с вирусами других доменов (Dallas et al., 2014). А совсем недавно был описан нитевидный вирус гипертермофильной археи Pyrobaculum, который имеет уникальную среди ДНК-содержащих нитевидных вирусов структуру вириона. Его линейный геном заключен в трехслойный панцирь, состоящий из двух белковых слоев и дополнительной наружной оболочки. Вирион организован в виде суперспирали подобно вирусам Эбола и Марбург, но они являются РНК-содержащими (Rensen et al., 2016).
Таким образом, изучение вирусов архей дает новое представление о «мире вирусов», выявляя глубокие эволюционные взаимоотношения между вирусами, инфицирующими хозяев из всех трех доменов живых организмов. Обнаруженные сведения поддерживают гипотезу о том, что последний общий предок клеточных организмов инфицировался большим количеством разных вирусов (Pietila et al., 2014; Snyder et al., 2015).
Каждую секунду в океане происходит 1023 вирусных инфекций. Каждая инфекция имеет возможность для введения новой генетической информации в организм и в вирусное потомство, способствуя таким образом эволюции как сообществ хозяина, так и вирусов (Suttle, 2007). И хотя важность водных вирусов уже стала очевидной, на многие вопросы наука пока ответить не может.
В заключение приведу цитату из лекции одного известного морского биолога: «Если вам интересно, как функционирует планета, то сначала надо понять, что главное – это не киты, которые, конечно, важны. Главное – это микробная жизнь, которую мы не можем увидеть глазами» (Suttle, 2013).
Литература:
- Bergh Ø, Borsheim KY, Bratbak G, Heldal M. Abundance of viruses found in aquatic environments // Nature. 1989. V. 340. P. 467—468.
- Hug L. A., Baker B. J., Anantharaman K. et al. A new view of the tree of life //Nature Microbiol. 2016. 11 Apr. N. 16048. DOI 110.1038.
- Pietilä M. K., Demina T. A., Atanasova N. S., Oksanen H. M., Bamford D. H. Archaeal viruses and bacteriophages: comparisons and contrasts // Trends in Microbiology. 2014. V. 2. N. 6. P. 334—344.
- Prangishvili D. The wonderful world of archaeal viruses // Annu. Rev. Microbiol. 2013. V. 67. P. 565–85.
- Suttle C. A. Viruses in the sea // Nature. 2005. V. 437. P. 356—361.
- Дрюккер В. В., Дутова Н. В. Бактериофаги как новое трофическое звено в экосистеме глубоководного озера Байкал // Докл. РАН. 2009. Т. 427, № 2. С. 277—281.